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為了對抗終末使徒帶來的世界末日，以及探詢貫徹不干涉態度的富爾什諾等人的真意，在可露兒的穿針引線下，主角與曉之血盟一行人以重建巴爾德西昂委員會的協力者這個身分，搭船出發，帶著海德林的鼓勵，前往薩雷安本國。這對大部分的賢人來說都是回到久違的故鄉，而對主角和埃斯蒂尼安來說卻是初次踏上這片土地。
主角在可露兒與古拉哈的帶領下參觀完知識之都古薩雷安後，曉一行人在巴爾德西昂分館商討對策，可露兒提到目前有兩條線索可走，一是留在薩雷安閱覽文獻，一是接受薩維奈島拉札漢鍊金術師組織的依賴，前往現地共同調查末日塔。
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主角、桑克瑞德、于里昂熱一行人，在可露兒的提議下，自願擔任轉送魔法研究所的實驗對象，使用新型乙太之光到達薩維奈島港町耶多利曼。到達當地後，主角邊受嚴重的暈乙太所苦，邊從自告奮勇幫大家買飲料的埃斯蒂尼安手中守護了活動經費。
薩維奈島賴以為生的進出口貿易遭到終末之塔摧毀，在一行人收集情報、以及主角幫助白象族漁師馬多夏販買漁獲的過程中，切身感受到經濟不景氣下居民的困苦生活。
薩維奈島最近經常發生，末日塔的帝國洗腦兵誘拐白象族人民的事件，主角一行人救助隻身回鄉的馬多夏後，聽說末日塔中出現的怪物有著當地神明的樣貌，因此接受他的邀請回到故鄉阿卡里村，聽居民們講述薩維奈島的神話故事。
接著一行人將要前往本來的目的地：對巴爾德西昂委員會提出依賴的煉金術師所在的村莊。
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主角、桑克瑞德、于里昂熱、埃斯蒂尼安一行人，剛到達「德米爾遺烈鄉」，就受到不眠不休工作的煉金術師們熱烈的歡迎。這裡的煉金術師們所進行的研究，是使用龍麟來製作「打消乙太放射影響的護符」。主角協助白象族煉金術師尼妲娜小姐進行光之加護測試、陪同她採藥草、並在太守的僕人帶領下一同到星戰士團的駐紮地收集情報，並從採石場帶回所需的石材。
在大家不惜付出血汗與睡眠時間的努力下，「護魂之靈鱗」終於完成，於是主角與尼妲娜前往當地的終末之塔進行最後的實際測試。好消息是護符確實起到了效果，但壞消息是，尼妲娜遭到忽然出現的無影法丹尼爾捕獲在終末之塔內部。
法丹尼爾對主角說出了他成為無影前的真名，原來他的真面目就是古代亞拉戈帝國的宰相「亞蒙」。他親手建築了極盡榮華富貴的帝國，卻親眼看見它回歸虛無之中，因此他認為，人生在世不過是通往死亡的路途而已。
法丹尼爾離開後，主角回到桑克瑞德身邊，準備與拂曉血盟商討對策。
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主角將末日塔中發生的事情經過，報告給德米爾遺烈鄉的煉金術師們。大家雖然相當悲傷遺憾，但也燃起了同等的鬥志，要將塔中的尼妲娜與夥伴們拯救出來。在此拉扎罕太守的僕人瓦爾尚邀請主角一行人前往首都，與太守親自會面。這時我們卻得知：敖龍族男人阿西宛只是檯面上的拉扎罕太守，而拉扎罕真正的建國功臣與掌權者其實是七大天龍之一的弗栗多，而僕人瓦爾尚，則是個以龍眼為核心的人偶，也就是弗栗多的分身。弗栗多提議道：「護魂之靈鱗」達成量產後，願意將它提供給拂曉血盟，相對的希望我們派遣少數精銳前往末日塔內部進行更進一步的調查。
在實地調查正式開始之前，主角一行人回到古薩雷安與拂曉血盟其他成員會合，並前往國家圖書館努梅農大書院分頭尋找與世界末日或哲學者議會的異狀有關的文獻。
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主角、雅修特拉、阿莉塞、阿爾菲諾、古拉哈、可露兒一行人在努梅農大書院借閱了許多書籍和文獻，但仍然沒得到有力的線索。阿莉塞邀請主角一同前往咖啡館稍作休息，順便向聚集在咖啡館的人們打聽情報。打聽情報的過程中，由於家庭因素受到不友善對待，導致阿莉塞相當挫折。這時她看見「拾穗者公會」的船隻載著許多生物樣本之類的貨物進入「迷宮設施群」。那裏是薩雷安國內為了收藏能做為知識的實體物品而建造的地下空間。而主角一行人入內查看，才發現自從末日宣言出現後，在哲學者議會的主導下，迷宮設施群正在進行臨時的「大整理」，且通往底下的升降機也因為大整理的緣故禁止使用。
為了收集更多線索，主角一行人準備往據說能從「外層圈」連通「中層圈」的廢棄坑道邁進。
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主角一行人穿越坑道，到達中層圈的梅利奧實驗農場收集情報，發現這次的「大整理」有許多令人費解的指示，但上頭卻沒有對現場工作人員說明任何理由。主角被雅修特拉變成青蛙，在旁偷聽拾穗者艾連威爾與哲學者議會議員的對話，得知這一切都是為了「在末日到來時成全薩雷安從古至今傳承的使命」。
主角前往可露兒身邊傳達消息時，海德林藉著可露兒身體開口，將一朵據說可以映照人心的花朵交給主角，並說這將成為照亮眾人與結局的路標。
不久之後一行人卻被突然趕到的富爾什諾、與哲學者議會議員們，強行帶往哲學者廣場，並召開緊急查問會。在此與調查禁書庫時被捉住的古拉哈會合，並與議員們對談後，一行人得知自從270年前，薩雷安進行星海觀測後，就轉變了國家方針，傾注所有資源以「使命」為第一要務。最後主角一行人雖沒有被定罪，但依據哲學者議會表決的結果，今後禁止繼續在薩雷安領土內進行活動。
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主角一行人從薩雷安離開前，阿爾菲諾與阿莉塞的母親阿梅麗恩絲，瞞著富爾什諾招待我們前往萊衛耶爾家的宅邸。她贈送全新的服裝、與富爾什諾學生時代使用過的賢具給兩位兒女，並期許下次大家能夠帶著毫無顧忌的心情回家團圓。
既然無法在薩雷安領土內繼續行動，拂曉一行人決定前往薩維奈島，深入調查當地的末日塔「佐特之塔」。大家兵分兩路，一組負責尋找塔的核心，一組負責治療被囚禁的白象族人民強制召喚蠻神時消耗的體力。擊退塔中的虛偽薩維奈神明「梅加斯三姊妹」後，埃斯蒂尼安破壞核心，整座塔隨即消失。主角一行人與白象族人民即將摔落地面時，古拉哈及時施展了漂浮魔法使大家毫髮無傷。在瓦爾尚的指示下，白象族人民被後送到拉扎罕進行治療。
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拉扎罕太守邀請解決末日塔問題的功臣—拂曉一行人前往官邸梅卡杜塔宮。為表達感謝，弗栗多忍痛剝下自己的鱗片，提供了盡可能多的「護魂之靈鱗」，用於分發給全世界對抗末日塔。他提到，父親塵世幻龍曾說，這顆星球正是「最後殘存的希望」。並提醒主角「困難與試煉將不斷向你襲來，但最可怕的事情是，圍繞著你的這股熱量將會燒盡你身邊的人。若要前進，請盡力守護他們直到最後」。
拂曉一行人前往阿爾基米亞製藥堂領取護魂之靈鱗時，主角身上的花朵呼應著剛巧康復的尼妲娜的感激之情發出燦爛的光芒。尼妲娜說，這或許是叫做「阿迦奢」，以思念驅動、非人所能觸及的領域的力量。拂曉決定從今以後，分頭前往徵詢世界各地關於靈鱗的意見，而這段時間靈鱗就保管在巴爾德西昂分館。主角回到分館後，最初因為弗栗多的忠告而感到消沉，但阿莉塞、阿爾菲諾、古拉哈、可露兒造訪後，一起度過了一段歡樂的用餐時光。另一方面，在芝諾斯與法丹尼爾的閒談之中，也難得的互相訴說了讓彼此感到快樂的事物。
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在巴爾德西昂分館稍作休息後，可露兒邀請主角一同前往薩雷安魔法大學，對蒙提謝紐校長為了查問會當時包庇我們的事道謝。這時校長透露：哲學者議會全員入會時，被施加了影響記憶的保密魔法，因此才無法說出關於薩雷安的重大使命的任何線索。
接著一行人接到詢問各國意向的夥伴們聯絡，前往利姆薩羅敏薩提督室，回應三國同盟首長的提議，與世界各地有志一同前往加雷馬帝國的人們一起，加入「伊爾薩巴德派遣團」編組中。派遣團的目的有兩個，一個是調查當地的異常建築物，另一個是救助飢寒交迫的加雷馬族人民。許多熟面孔在阿拉米格皇宮集合，準備搭乘加隆德煉鐵廠的飛空艇出發。為了照顧拂曉成員們不受當地的寒冷所苦，塔塔路特地為大家送來了了防寒服裝。
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由司令官露琪亞率領的伊爾薩巴德派遣團搭乘加隆德煉鐵廠的飛空艇，到達帝都加雷馬德外圍的平原後，先走一步的偵查部隊桑克瑞德等人發現，瓦歷斯皇帝駕崩後，本該為了繼承者問題互相爭鬥的帝國第三軍團和第一軍團殘兵，經過末日使徒的精煉後正由第三軍團長帶領之下擺開陣勢防衛都城。多虧偵查部隊的暗中活躍，伊爾薩巴德派遣團順利打敗並收留該群帝國士兵。接著一行人到達帝國都城的玄關口，並在此地設立據點「碎冰營地」。
之後所有人分頭進行各項設營工作，而主角、阿爾菲諾、阿莉塞的任務是調查營地與帝都間廣大的艾布拉納冰原地區是否還有加雷馬族生還者。主角發現一名少女，並跟隨著她到達生還者們暫住的廢棄別墅。
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一行人在廢棄別墅「臣之褒獎」協助加雷馬族倖存者燒柴取暖、並把防冰藥分給他們。之前發現的少女莉姬尼亞請求主角幫她們前往湖畔，和汲取青磷水的工人們進行交涉，要來一點燃料。但帶著燃料回到別墅後，莉姬尼亞和生病的妹妹卻已行蹤不明。原來其他的成年男性倖存者看似接受幫助、都只是為了替那對姐妹爭取逃跑的時間。他們表示：寧願身為高潔的加雷馬族人而死，也不願意屈服在蠻族的同情之下。主角一行人追出去，兩名少女卻早已遭到野獸襲擊而死。
將她們埋葬在別墅後，一行人回到營地報告狀況。這時卻有一名帝國第一軍團年輕士官前來偷竊派遣團物資，被捕後他要求派遣團派出代表前往根據地與長官當面談話。
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主角、阿爾菲諾、阿莉塞跟隨著帝國軍人尤爾斯沿著廢棄鐵路，到達他們作為據點的提爾蒂姆車站，與尤爾斯的長官—第一軍團長克因圖斯見面。雖然據點內有許多飢寒交迫、不知能否能撐過今晚的傷兵，但克因圖斯仍然表示寧願抗戰到底也不願意接受派遣團的援助，甚至給阿爾菲諾與阿莉塞戴上項圈限制行動。但主角一行人滯留在此的期間，仍然在尤爾斯的監視下，試著與傷兵們對話、並協助他們在冰冷的水池中、與殘破不堪的機甲中尋找用於取暖的青燐水。但帶著青燐水回到基地的一行人聽到的卻是無情的作戰計畫—將阿爾菲諾與阿莉塞的性命作為抵押，逼迫伊爾薩巴德派遣團交出物資並且撤退。這時主角想起桑克瑞德的秘密忠告，選擇信賴夥伴並暫且忍氣吞聲。
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主角跟隨尤爾斯回到碎冰營地準備進行談判，卻聽到人質已被成功救援的消息。尤爾斯眼看談判破裂，命令部下發動奇襲。阿盧恩在千鈞一髮之際阻止雙方開戰，露琪亞向尤爾斯報告帝國第十軍團已經向艾歐澤亞大軍團投降的消息，聽到這一消息的軍團長克因圖斯，給帝國士兵們留下後路，而選擇了孤獨自盡。碎冰營地收留了車站的帝國居民們，與喪失了戰鬥意志的第一軍團。當大家正在溫暖的營火中吃著熱食稍事休息的這一刻，終末使徒忽然對營地發動乙太放射攻擊，並將主角的意識帶進了無名的帝國士兵身體中。結束一場食不知味的晚餐會後，芝諾斯搶奪主角的身體並前往碎冰營地，為阻止終末使徒的陰謀，主角只能在無力的帝國士兵身體中開始一場絕望的奮鬥…
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意識被帶進無名帝國士兵身體中的主角，經過了一番死鬥，雖苟延殘喘地活了下來，但只能意識朦朧並掙扎著爬往碎冰營地的方向。這時碎冰營地的夥伴們，看到有著主角身影的人歸來，不禁流露出喜悅…但瞬間卻變為恐懼。芝諾斯舉起鐮刀準備殺害夥伴的千鈞一髮之際，無名帝國士兵拖著疲憊的身體阻止了他的攻擊。這時，意識交換的時限到來，寡不敵眾的終末使徒撤退回原帝都魔導城，而它現在被稱為巴貝爾塔，也就是原本身為魔導技師亞蒙的法丹尼爾，準備召喚蠻神佐迪亞克的「神之門」。
伊爾薩巴德派遣團將部隊分為誘餌班和突擊班兩隊，「拂曉」則與突擊班一同從魔導工廠搭乘列車潛入巴貝爾塔中。在塔中打倒「皇神」阿尼瑪，並到達頂樓時，法丹尼爾剛巧啟動召喚蠻神佐迪亞克的裝置，卻因為海德林事先在月球裝設的防衛機制而失敗。法丹尼爾決定與芝諾斯前去月球親自破壞封印，因此主角決定將加雷馬德的夥伴們託付給「拂曉」，並隻身前往月球。
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主角到達月球，見到海德林創造月球時，同時創造出的防衛機構的一份子「月之監視者」。他正在設法修復稱為「劍」的封印樞紐。但「劍」遭到終末使徒破壞導致封印鬆動後，被獻上做為佐迪亞克祭品的古代人們思念的幻影浮上了月面，並妨害「劍」的修復。一隻圍繞光芒的小狗帶領主角前去驅散聚集的幻影，這時主角受到了ヒュトロダエウス希斯拉德本尊的幫助與鼓勵。
眼看全部「劍」旁的幻影都被驅散時，終末使徒到達並破壞了僅存的兩個「劍」。佐迪亞克的封印即將解開時，法丹尼爾卻搶在芝諾斯之前奪取了蠻神的意識。為了不讓曾經拯救星球的英雄淪為破壞世界的工具，主角使用阿澤姆的力量打倒了佐迪亞克。但沒想到法丹尼爾的企圖正是消滅佐迪亞克，讓它掌管的星之理出現破綻，藉此給世界帶來末日。
芝諾斯看似失望地離開了，而月之監視者為了對抗末日，準備把他所知道的一切傳達給主角與隨後趕到的拂曉一行人。
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主角閱讀過月之監視者留下的佐迪亞克觀察紀錄，並聽取月之監視者的講解，原來人類居住的星球名叫「アーテリス」，十四人委員會發現，世界末日災難發生時，星球是從覆蓋在星球外的「天脈」中，乙太特別稀薄的地點，開始遭到腐蝕。因此他們創造了擁有「闇之力」，也就是「活性之力」的蠻神，成功加強天脈中乙太的流動，阻止了災難繼續發生。佐迪亞克消失後，災難將會無可避免，但海德林已經準備好策略，就是將月球當作一艘船，讓地球上的人類搭乘並逃往其他尚可居住的星球。月之監視者引薦一行人前往「月之船員」雷波利特族的據點。
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主角一行人隨著雷波利特族領導者「生存威」，參觀了月球基地中生產食物與服裝的區塊，卻發現它們空有完美的機能性，卻與人類的常識大相逕庭，讓雙方都相當失望。接著主角與「成長威」一同在人造森林中散步，聽他講述月球上的雷波利特族人們，從一萬兩千年前，就為了拯救人類而奮鬥著。但月球所能拯救的卻只有原初世界的人類，無法保證其它鏡像世界人類的性命。于里昂熱想起之前在他的幫助下，犧牲自己性命成全了世界的那些夥伴，因此對這種伴隨著犧牲的拯救躊躇不前，但在主角的鼓勵下，他準備提出一項策略。
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主角幫助于里昂熱準備策略時，卻被雷波利特們用彆腳可疑的演技強硬的帶離到其他人身邊，並阻止大家與于里昂熱會合。主角一行人甩開追兵，追上于里昂熱時，看到他與雷波利特們各自闡述內心的想法後，將剛才準備好的アーテリス色墨水送給生存威，自願留在月球上陪雷波利特們一同改善環境，並懇求牠們等待著人類全體的決斷。
一行人與于里昂熱告別後回到加雷馬德，與露琪亞互相報告事情的經過。拂曉的各位正在協助移送治療中的帝國信徒到幾個願意收容的國家，而芝諾斯已被拔去太子的階級並遭到流放。
拂曉成員們各自結束工作，在古薩雷安的巴爾德西昂分館匯合時，哲學者議會對全體市民召開一場演說，他們解開了保密魔法，說出他們從270年前星海觀測之後就是月之船員的協助者，現在的使命正是，在世界末日來臨時，進行從地面往月球的「大撤退」。
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在巴爾德西昂分館稍作歇息的拂曉一行人，接到了拉扎罕的緊急聯絡，世界末日的災難在薩維奈島開始發生了。主角等人抵達當地，親眼看見天空有如燃燒一般赤紅，人們一個接一個的變化成了野獸四處作亂。一路排除阻礙，成功討伐特別強大的野獸「偽神獸」後，雅修特拉觀察到，變為野獸的人們，構成身體還有靈魂的乙太直接腐朽消失，化為「虛無」，甚至無法回到星海的循環當中。為了解決這個慘絕人寰的事態，一行人回到拉扎罕打聽消息後，得知化身為「偽神獸」的，是第一次到達薩維奈島時遇見的商會會長「拉爾扎爾」。他因為窮途潦倒，又失去了大筆訂單，正陷入絕望當中。古拉哈推論，「絕望」正是讓人類轉變為野獸的關鍵。
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拂曉一行人在拉札罕分頭收集完偽神獸的情報後，和一群拉札罕人民在廣場集合。聽到馬多夏前來報告帕拉卡之鄉的慘狀，由於不斷連鎖的絕望與恐懼，拉札罕人民一個接一個轉變成為野獸，甚至太守阿西宛為了保護人民而犧牲在野獸的口中。這時古拉哈發揮水晶公的經驗與氣魄指揮全場，成功平息了騷動。
主角與阿爾菲諾、阿莉塞前往帕拉卡之鄉救援，得知馬多夏的恩人凱拉夏夫和梅班夫妻帶著嬰兒目前行蹤不明。一行人找到並安慰了回天乏術的凱拉夏夫，使他沒有作為野獸而死。之後救助了一群逃難的村民，大家心情低落的時候，在馬多夏的提醒下，想起了薩維奈神明的教訓，振作起來。最後終於找到被野獸襲擊而當場死亡的梅班和在母親保護下倖存的嬰兒時，遭到大群野獸埋伏，馬多夏隻身突圍護送嬰兒回村，卻又被野獸擋在村外，就在千鈞一髮之際，從天而降的埃斯蒂尼安和弗栗多拯救了他們。
弗栗多下定決心，表明了他真正的太守身分，但另他意外的，並沒有被眾人所畏懼。一群人在村中分享尼妲娜特製的香料奶茶稍作休息，繼續往未來邁進。
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告別帕拉卡之鄉的尼妲娜和馬多夏，拂曉回到拉扎罕，弗栗多正式向拉札罕人民報告自己擔任太守的消息。正沉浸在天龍與人民團結一心的氣氛中時，薩雷安哲學者議會前來報告逃出星球的計畫。弗栗多和哲學者議會等人召開會議時，主角前往流星之間與各國駐外武官會面，並前往酒館與拂曉一同商討今後的計畫。古拉哈提到：知曉古代末日的人物，現存的或許還有一位，他就是封印在第一世界水晶塔中的艾里迪布斯。因此主角前往第一世界與水晶城的老朋友們敘舊，並從琳那裡聽說她與海德林的聯繫變得斷斷續續，還看到了世界末日的幻影。接著主角在水晶塔中成功和艾里迪布斯對話，他表示若引起末日的元凶是法丹尼爾，那身為調停者的他必須負起最後的責任。艾里迪布斯協助主角打開了通往古代—法丹尼爾本人「赫爾墨斯」尚未進入委員會前，任職的創造生物試驗場「艾爾皮斯」的大門，且將乙太作為能量耗盡了自己的靈魂。主角進入古代世界後，成為稀薄的存在，無法與任何人對話也無法前往別處，幸虧巧遇正好來訪的愛梅特賽爾克和希斯拉德，他們補強了主角的肉體能量，並且準備帶領主角參觀「艾爾皮斯」。
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為了方便行動，主角收集完素材後，希斯拉德幫助主角製作與古代人相同樣式的長袍。接著一行人在職員居住區的水池邊找到了赫爾墨斯與鳥人使魔「梅提翁」。幫赫爾墨斯找回走失的創造生物後，愛梅特賽爾克一行人終於能進行當初來此的目的，也就是工作上的商談。因為前任「法丹尼爾」即將退位，十四人委員會打算推舉與前任同樣擔任艾爾皮斯所長的赫爾墨斯成為新任「法丹尼爾」。但赫爾墨斯似乎面無喜色，因為對古代人來說，從十四人委員會功成身退，就等於在人世間了無遺憾，他們將會結束自己的壽命回歸到星球的意志當中。梅提翁感受到赫爾墨斯的低落，露出不安的神情，赫爾墨斯提議主角陪同梅提翁出外散步轉換心情。散步的途中，梅提翁給主角介紹了這個地方、展現了自己不靠語言就能與智慧生物溝通的能力、還順便透露赫爾墨斯喜歡吃的東西是糖漬蘋果。散步結束回到館內，商談剛好結束，一行人正要去參訪赫爾墨斯平時的工作狀況。
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主角一行人隨著赫爾墨斯進行日常業務的途中，偶然遇見會隨旁人心情改變顏色的那種花。赫爾默斯說這種花感應到的能量，是由思念驅動的力量，和阿加奢是指同一種東西，它叫做「デュナミス」。後來一行人見到無法學會飛行而即將遭到處分的水屬性的卡律布狄斯，最後愛梅特賽爾克耐不住請求，幫助牠學會飛行。業務結束後一行人稍作休息，卻接到觀察中的創造生物殺傷其他創造生物的緊急案件。像這樣有缺陷的創造生物，最基本的處理方式就是將牠回歸為乙太再重新創造。但赫爾墨斯卻不願見到創造生物必須面臨自己不期望的死亡。商談結束後，主角和梅提翁邀請赫爾墨斯觀賞艾爾皮斯之花，並與他分享古代人中普遍不存在的，痛苦與悲傷的情感。這時赫爾墨斯透露，梅提翁是由デュナミス所構成，為了飛上宇宙進行觀測而製造出來的，而他的夢想就是與在星球之外找到的具有不同價值觀的智慧生命，一同探討生命的意義。
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關於殺傷力過強的創造生物炎狼萊卡翁的案件，商討的結論是，現存的觀察用個體必須全數消滅。赫爾墨斯執行這項任務時，情緒上非常難以接受，跟一行人起了衝突，獨自離開了。希斯拉德帶領兩人繼續參訪時，巧遇了作為顧問停留此地的前任阿澤姆—薇涅斯。薇涅斯看穿主角來自未來世界，古代人們要求主角一五一十的說出時空背景與來此的目的。主角說明完畢後，愛梅特塞爾克無法置信自己會對職責半途而廢，憤而離席。而薇涅斯則為了釐清未來的自己的想法，為什麼不選擇挺身對抗而是安排人類逃走，決定與主角一起在艾爾皮斯當中尋找線索。兩人認為能感應的到デュナミス的梅提翁將是解決末日問題的關鍵，因此到處打聽。過程中，雖然兩人的冒險者之魂產生共鳴，度過了愉快的時光，但得到的情報只有，就算在艾爾皮斯當中，人們普遍對於梅提翁也一無所知這點而已。
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主角與薇涅斯到達赫爾墨斯放飛梅提翁的那座浮島，觀看了刻劃在乙太中的過去後，兩人認為，
赫爾墨斯並不是會親手引起末日的人，因此決定尋找他本人尋求協助。尋找的過程中巧遇愛梅特賽爾克他們，發現彼此已經得到了相同的結論。希斯拉德透過眼力找到赫爾墨斯，主角說明來意後，赫爾墨斯闡述了見解，表示可能是來自星外的某個意志用負面情感驅動了デュナミス，使得星球腐朽。但這時梅提翁卻出現異狀，梅提翁感受到宇宙中的姊妹們傳送來的調查報告，但她卻不願意傳達給大家，而選擇了不斷遁逃。費了一番辛苦終於追逐到她後，收到的報告卻是：其他的星球上曾經有生命，但有的已經不存在了，甚至有的不願意繼續存在。愛梅特賽爾克擔心對生命意義得到否定答案的梅提翁們將對人類造成威脅，提議對她們進行回收。但赫爾墨斯不願意這麼做，帶著報告尚未結束的梅提翁離開了。
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赫爾墨斯為了在不被打擾的情形下聽取梅提翁的報告，將自己關進許珀爾波瑞亞造物院的最上層，並開啟了警戒態勢，限制塔中入侵者的行動力。主角與愛梅特賽爾克、希斯拉德、薇涅斯四人攻進造物院並打倒「轉身」過的赫爾墨斯後，在梅提翁被強行帶走前，赫爾墨斯詢問：妳有找到生命意義的答案嗎？
這時梅提翁性情大變，表示「藉著毀滅，將地上的人類從無意義的生命中解放出來」就是天上的星星們帶來的結論與答案。雖無法阻止梅提翁逃往遙遠的某處，但薇涅斯已在她身上標註了追蹤用的記號。而赫爾墨斯提議，有如人類們測試並挑選值得存活的生物一般，他要對人類進行公正的測試，是否值得在末日中存活下來。為此他啟動了消去記憶的魔具「凱羅斯」，消去了包含他自己在內，造物院內所有人來到艾爾皮斯後的所有記憶，並竄改為梅提翁因暴走已全數消滅。幸好記憶消失前，愛梅特賽爾克和希斯拉德幫助主角和薇涅斯從造物院逃了出來。從此，古代人們與末日災難的戰鬥即將開始。
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薇涅斯目送主角前往橫跨時空的入口，與主角道別，並隻身與古代末日進行戰鬥。古代人最終仍然迎來了末日並召喚了佐迪亞克，而薇涅斯身為海德林，與新生的人類一同前進。而主角回到巴爾德西昂分館，卻接到加雷馬地區正式發生末日災難的消息。富爾什諾護送薩維奈島居民前往巴貝爾塔的路途中，遭遇末日野獸的襲擊。拂曉的各位與治療結束後的帝國第一軍團士兵、與後來趕到的主角英勇奮戰之下，暫時平息了騷動，芝諾斯卻再次出現。帝國兵尤爾斯雖不諒解芝諾斯毀壞了祖國，但為了不成為下一個悲劇的導火線，他隱忍了下來。受譴責的芝諾斯再次離開，而一行人回到碎冰營地準備共享情報。
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富爾什諾對拂曉協助了護送薩維奈島居民的行動表達了謝意。阿爾菲諾趁機提出一個要求：哲學者議會將「大撤退」計劃的全貌對拂曉全盤托出。富爾什諾答應與哲學者議會商談，一行人回程前巧遇前來地面上學習的雷波利特們與于里昂熱。回到古薩雷安共享情報後，得出兩點目標：找到梅提翁的所在之處、以及獲得前往該處的交通工具。之後哲學者議會回應了阿爾菲諾的要求召開臨時會議，會中表示長年以來薩雷安本國不斷在修建把人類送往月球的交通工具「方舟」，但關鍵的動力來源「乙太縮退爐」性能仍不足夠，無法在夠短的時間內往返載運人類。在此阿爾菲諾又提出一項交易：若拂曉能夠將乙太縮退爐改建到超越預期的性能，則將收取兩項報酬—與海德林會面、以及誰要為何目的使用方舟的提案權。哲學者議會以多數決認可了這項交易。一行人前往迷宮設施群的核心層，得知乙太縮退爐改良的關鍵，是亞拉戈帝國失傳的冶金技術鍛造出的超金剛石。在阿爾菲諾的呼籲之下，世界各國的人力與物力即將在此匯聚為點亮未來的篝火。
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由於製作乙太縮退爐的工房這邊在超金剛石到手之前，已經沒有其他方面需要人手，拂曉一行人前往從事「大撤退」相關工作的研究者與職員們居住的村落「小薩雷安」幫助他們。主角擔任雷波利特們的嚮導，參觀了淨水設備、氣象控制設備，在實驗農場試吃各式各樣的農作物，于里昂熱並引薦月之船員雷波利特們，替惶恐不安的人類們解決煩惱，穆恩布瑞達的雙親也聞名來到此處，與于里昂熱重逢。主角後來接到可露兒的消息，世界各國的代表已經帶著大批的物資來到知神之港。愛歐澤亞大軍團、東方聯合、七大天龍、加隆德煉鐵廠、薩維奈的煉金術師、拾穗者公會、寶藏獵人、連阿爾菲諾的母親愛梅利恩絲都出資贊助。富爾什諾讚許成功達成交易條件的拂曉一行人，對兒女說出真實的心聲，並帶領大家前往開發方舟的最機密區塊中，直通地心的星海觀測設施。
一行人在曾經被稱為冥界的以太界與曾經別離的愛恨情仇相遇，並在最深處再次見到亞蒙的靈魂。亞蒙表示在艾爾皮斯中遭到消去的記憶，反倒刻劃在靈魂中成為他還作為亞蒙在世時就經常見到的夢。亞蒙與頗有微詞的朝陽一起離開，一行人終於站立在海德林面前。海德林願意給與人類前往星外遠方挑戰梅提翁的機會。但同時她要求人類，用勝利來回答自己的提問。
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代表拂曉的八人經過了一場死鬥，戰勝了海德林的考驗，海德林承認人類已經足夠堅強，能打倒在宇宙的彼端築巢的梅提翁，便將梅提翁所在位置、和安定存在之力託付給主角，甚至將經年累月儲蓄乙太而成的「母水晶」，讓人類做為燃料使用。哲學者議會遵從海德林的意志，以多數決裁定拂曉得到使用「方舟」前往「天涯海角」的權利，並且富爾什諾依循當年加爾提諾平原之戰時飛散的「諸神黃昏級拘束艦」的典故，將方舟改名為「魔導船諸神黃昏」。在雷波利特以及各蠻神的幫助下，「諸神黃昏」順利起飛並在宇宙中航行，卻在即將抵達目的地時遭到梅提翁攔截。一群人即將失去呼吸的一瞬間，只見桑克瑞德面對梅提翁拔劍挺身而出，其它人失去意識又回過神來後，就已經平安無事著陸在某顆星球的殘骸。原來桑克瑞德面對梅提翁的攻擊失去了形體，但他「保護」的意志帶給了所有人生存的空間。一行人探索後發現，該顆星球是塵世幻龍曾經居住的星球，但在長年的戰爭後敗給了機械兵器，同時賠上了「尊嚴」與養育後代的清潔環境，導致從此失去了生存的意志，默默等待漫長的壽命過去。龍族們停滯的意志導致一行人失去了前進的道路，埃斯蒂尼安貫徹著「戰鬥後仍然向前邁進的尊嚴」與之對抗，捨身為其他人帶來了前路。
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通過埃斯蒂尼安創造的龍捲風，一行人到達的是捨去肉體限制得到接近永恆生命的「伊爾」居住的星球。「伊爾」們花費漫長的年月進行宇宙知識的探究，但卻發現最終等待著宇宙的，只不過是成為冰冷與死寂的虛無空間。失去生存意志的「伊爾」有的選擇消除自己的靈魂，有的繼續在漫長的年月中，不疾不徐的思考著回歸肉體以重新獲得死亡的方法。雅修特拉貫徹「即使如此也不想停止探求知識」、而于里昂熱貫徹「無論如何都想幫助夥伴們實現願望」的意志，捨身帶來轉送法陣的啟動。
接著大家到達的是，不斷對外星進行侵略，用以增強自身力量的機械文明的星球，但奇怪的是，勝過強盛的龍之星後，「主人」戰爭戰略母體一號卻已經許久沒有下達出擊命令了。原來是構成「主人」智能其中之一的「長期行動計畫單位」，對自己長久以來行動的意義有了疑問而放棄了職務。當初他們以不斷變強為目標而行動，但成為最強之後，卻失去了目標，並且，做為單單執行命令的終端，它也無法再尋找自己的欲求與願望。這時古拉哈想起了自己曾經作為水晶塔終端，卻在最後仍然鼓起勇氣實現了自己內心深處的夢想，捨身建築了一條水晶通道。
最後殘存的三人到達的是，一顆已經沒有任何生命存在的星球。生活過的痕跡簡直就像不久前還殘留著，但生機卻就此斷絕了。既然沒有人存在，那麼封閉了前路的會是誰的想法呢，就是梅提翁本身。她感受了太多絕望與不幸，因此對往前邁進感到恐懼。這時阿爾菲諾和阿莉塞貫徹「每次感受絕望都能重新站起來向前邁進」的意志，讓主角一人背負著重擔繼續前行，但在前方等待的，卻是真正的窮途末路。
面對說著「打從一開始就不可能到達我們所在之處」的梅提翁，主角想起了一萬兩千年前與好友的約定。阿澤姆與海德林的力量，讓愛梅特賽爾克與希斯拉德兩位好友現身，他們用創造魔法將夥伴們的思念交織在一起，創造出希望之花園，戰勝了這片絕望的宙域。拂曉的夥伴全體歸還，梅提翁也造出了一條讓大家前往巢穴內部的道路。
在巢穴內部我們又見到三個已然終結的星球—被疾病侵蝕的六號星球、被戰爭毀滅的八號星球、以及到達完美與滿足後選擇自我毀滅的十七號星球。艱辛戰勝了這些的拂曉，卻仍然被阻擋在面前的「謳歌終結之人們的化身」打的潰不成軍。在千鈞一髮的時刻，主角用瞬間移動裝置拯救了伙伴們，孤身對抗絕望，本以為再也無計可施之時，為尋求與主角再戰而不惜化身為龍飛越宇宙的芝諾斯出現了，化解了謳歌終焉者的攻勢。主角藉機召喚出7位異界的勇者，終於踏上終焉之戰的舞台。
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面對遁逃而去的謳歌終焉者，化為神龍的芝諾斯追上她，下定決心讓主角完成這場狩獵。謳歌終焉者不斷讓主角與7位受招喚的勇者看見各式各樣的絕望，但大家不斷的克服，直到絕望的命運即將重演，而能與之對抗的力量卻已不再足夠，眼看似乎只能放棄那時…拂曉夥伴們的祈禱守護了所有人，並給大家帶來無比強大的力量。最後謳歌終焉者被擊退，主角回到地面，來到失去力量的梅提翁面前。感受到主角內心的想法後，梅提翁才發現，原來就算不飛翔，她在尋找的幸福也一直都存在赫爾墨斯曾經所在的這星球、這世界上。她使用最後的力量，與內心切身體會的喜悅，歌頌出給世界帶來重生的「希望之歌」。
梅提翁引導主角回到夥伴身邊前，芝諾斯叫住主角，表示現在唯一想要且能給的，就是燃燒生命般的戰鬥，且不是對世界的英雄，而是對追求刺激的一介冒險者，提出再戰的請求。無論主角是以欣然接受的理解者身分、阻止他繼續作亂的英雄身分、或者打從心底厭煩他的仇人身分來回應，在這場戰鬥中，兩人多次突破自己的極限，甚至拋棄武器，赤手空拳以情感互相碰撞。最終芝諾斯停止了呼吸，主角艱辛取勝，卻也倒在地上失去了意識。這時，在謳歌終焉者面前拯救夥伴時本該早已離手的瞬間移動裝置，掉在身邊啟動了。
當主角醒來時，發現自己已身在諸神黃昏當中，身旁圍繞著拼命拯救自己的夥伴，且即將抵達古薩雷安的知神之港。在熱烈的迎接下，拂曉凱旋歸來，並回到石之家。此次事件落幕後，拂曉對外宣布解散，並將作為祕密結社繼續進行活動。成員們各奔東西，為實現各自的目標而努力。
達人
